بنيت الكاتدرائية المرقسية في العباسية كمقر باباوى جديد بعد المقر الباباوى في الكنيسة المرقسية بالأزبكية، فى عصر البابا كيرلس السادس وبالتحديد في يوم 24 يوليو 1965، حيث تم وضع حجر الأساس بأرض الأنبا رويس بالعباسية فى حضور الرئيس الراحل جمال عبد الناصر؛ وتم إفتتاحها رسميا للصلاة فى 25 يونية 1968 فى حفل مهيب حضره الرئيس الراحل جمال عبد الناصر وجلالة الإمبراطور هيلاسلاسي إمبراطور أثيوبيا الراحل.
وذكر الموقع الرسمي للكنيسة القبطية الأرثوذكسية أنه فى هذه الكاتدرائية أيضا تمت صلاة التجنيز علي روح قداسة البابا كيرلس السادس في 10 مارس 1971 ؛كما تم تجليس البابا شنودة الثالث البطريرك الـ 117 في 14 نوفمبر 1971 ؛ وأيضا صلاة التجنيز علي قداسته في 21 مارس 2012 ؛كما تم فيها أيضا رسامة البابا تواضروس الثانى البطريرك الـ 118- أطال الله حياته – فى 18 نوفمبر 2012 .
وتمت صلوات التدشين حوالي 107 مطرانا وأسقفا . وتم تدشين حوالي 200 أيقونة من أيقونات الكاتدرائية الجديدة .